Concordances et facteurs prédictifs des biopsies dans les tumeurs rénales

25 décembre 2019

Auteurs : V. Richard, P. Detrée, A. Frontczak, L. Balssa, S. Bernardini, E. Chabannes, G. Guichard, A. David, P. Manzoni, H. Bittard, F. Kleinclauss
Référence : Prog Urol, 2019, 16, 29, 955-961
Objectif

Évaluer la concordance entre l’histologie des biopsies des masses rénales et l’histologie définitive de la pièce d’exérèse tumorale en fonction des sous-types histologiques, et rechercher les facteurs prédictifs de non-concordance.

Matériels

Nous avons réalisé une étude mono-centrique rétrospective, incluant 156 patients atteints d’une tumeur rénale ayant bénéficié d’une biopsie de la masse avant traitement chirurgical. La sensibilité et la spécificité des biopsies des masses rénales pour le diagnostic histologique des différentes tumeurs rénales ont été calculées.

Résultats

Cent cinquante-huit biopsies de masses rénales ont été réalisées entre 2001 et 2016. Cent quarante-trois carcinomes à cellules rénales ont été retrouvés sur les pièces opératoires dont 135 avaient été diagnostiqués par la biopsie. Le taux de concordance global était de 88 %. Le taux de concordance pour la détermination du grade nucléaire de Furhman (bas grade vs haut grade) était de 72,9 %. La cohorte a été scindée en 2 groupes selon l’existence (groupe 1, n =139) ou l’absence de concordance (groupe 2, n =19). Les groupes 1 et 2 différaient par une prédominance masculine dans le groupe 1 (66 % vs 37 %, p =0,013), une distance entre le sinus et la tumeur supérieure à 4mm (65 % vs 42 %, p =0,05).

Conclusion

Dans la prise en charge du cancer du rein la ponction biopsie rénale est un examen fiable. Cependant, certains facteurs principalement liés à l’anatomie de la tumeur (tumeur intrasinusale) et à sa composition histologique participent à sa non-contribution diagnostique.

Niveau de preuve

4.




 




Introduction


Le cancer du rein occupe le 6e rang des cancers chez l'homme et le 9e chez la femme.


Il s'agit du troisième cancer urologique en termes d'incidence et de mortalité. L'incidence des découvertes fortuites de tumeurs rénales a augmenté de 20 % ces quinze dernières années du fait de la multiplication des examens d'imagerie abdominale [1].


La présomption de lésions malignes du rein n'est basée actuellement que sur les aspects radiologiques qui ne permettent pas d'apporter un diagnostic de certitude. En effet, il est estimé qu'environ 30 % des tumeurs rénales de moins de 4cm sont de nature bénigne [2].


La détermination du type histologique des tumeurs rénales apparaît nécessaire, voire indispensable pour une prise en charge optimale. Cela est d'autant plus vrai que de nouvelles modalités de prise en charge des petites tumeurs rénales tel que les traitements ablatifs et la surveillance active ont récemment montré leurs intérêts tant du point de vue de leur tolérance que de leur efficacité dans certaines indications [3].


Historiquement, la réalisation des biopsies de masse rénale était limitée en raison d'une morbidité importante notamment hémorragique et d'un faible rendement diagnostique [4]. Actuellement, la morbidité globale de la biopsie de masse rénale est faible (environ 1,5 %) [4, 5, 6], alors que ses performances en termes de rendement et de précision diagnostique semblent satisfaisantes [1, 4, 7]. Pourtant, les biopsies de masse rénale restent sous-utilisées dans la prise en charge des tumeurs du rein.


L'objectif principal de notre étude était d'évaluer la concordance des biopsies de masse rénale avec l'histologie définitive de la pièce tumorale en fonction de leurs sous-types histologiques et de rechercher des facteurs prédictifs de non-concordance. L'objectif secondaire était d'évaluer la morbidité des biopsies des masses rénales (BMR).


Matériels et méthodes


Il s'agit d'une étude rétrospective mono-centrique incluant 156 patients entre novembre 2001 et novembre 2016. Tous les patients inclus présentaient une lésion rénale et ont bénéficié d'une BMR avant un traitement chirurgical en raison de la taille de la lésion (<4cm) ou en cas d'incertitude diagnostique sur l'imagerie. Deux patients ont bénéficié de plusieurs biopsies en raison de la présence de tumeurs bilatérales ou récidivantes.


Toutes les lésions kystiques rénales ont été exclues. Les biopsies étaient considérées comme non contributives lorsque le matériel prélevé était insuffisant pour permettre l'évaluation histologique ou retrouvait la présence de tissus fibreux ou de parenchyme sain.


Au total 158 biopsies ont été analysées dans notre étude. Toutes les caractéristiques démographiques de notre population étaient recueillies en reprenant l'âge, le sexe, l'indice de masse corporelle (IMC=poids/taille2), ainsi que les facteurs de risque d'apparition de cancer rénal. Les complications des biopsies ont été relevées et classées selon la classification de Clavien-Dindo [8].


Les lésions rénales ont été réévaluées sur les différents examens tomodensitométriques pour caractériser leurs tailles, localisations, la présence de nécrose, d'un rehaussement périphérique. Deux radiologues experts en uro-radiologie de notre équipe ont réalisé les biopsies par ponction du cÅ“ur des lésions. Les modalités de la réalisation des biopsies, date de réalisation, longueurs des biopsies, types d'aiguille, techniques de guidage, déroulement de la procédure ont été relevés et analysés. Les radiologues utilisaient soit un guidage TDM ou échographique en fonction de la localisation et de la taille tumorale. Un système d'aiguille coaxiale 18 ou 20 Gauge permettait la ponction.


L'analyse histologique a été effectuée par des anatomopathologistes afin de déterminer le type histologique ainsi que le grade de Furhman. Les tumeurs étaient classées selon la classification de la World Health Organization 2004 [9]. La même analyse a été réalisée pour les pièces de néphrectomie et les résultats ont été comparés.


La sensibilité et la spécificité des biopsies des masses rénales pour le diagnostic histologique des différentes tumeurs rénales ont été calculées.


Une analyse univariée a été réalisée pour déterminer les facteurs associés à l'absence de concordance diagnostique des biopsies en prenant en compte les caractéristiques des patients, des tumeurs, de la technique des biopsies. Ainsi, la cohorte a été scindée en 2 groupes selon l'existence (groupe 1, n =139) ou l'absence de concordance (groupe 2, n =19) entre biopsie et analyse anatomopathologique définitive.


Les analyses statistiques ont été réalisées avec le logiciel Prism software (GraphPad, San Diego, CA) et XLstat software (Addinsoft, Brooklin, NY). Les variables qualitatives ont été comparées avec le test de Fischer ou le test du Chi2 lorsque les conditions du test de Fischer n'étaient pas remplies. Les variables quantitatives par analyse paramétrique avec le test t de Student. Pour l'ensemble des analyses univariées, une valeur de p inférieure à 0,05 était considérée comme statistiquement significative.


Résultats


Les caractéristiques démographiques ont été relevées, avec majoritairement des hommes (62 %, n =97 vs 38 %, n =59 femmes) et un âge moyen au diagnostic de 62 ans (±11,5) (Tableau 1). Les données concernant les biopsies des lésions ont été répertoriées (Tableau 2).


Tous les patients ont bénéficié d'un traitement chirurgical selon l'anatomie tumorale (néphrectomie partielle ou élargie) avec analyse histologique de la pièce d'exérèse.


La BMR a permis le diagnostic de carcinome à cellules rénales (CCR) chez 135 patients (86 %) sur 143 CCR présents lors de l'analyse histologique définitive. Pour 8 patients la BMR avait répondu une autre histologie que le CCR ou tissu inflammatoire, mais compte tenu d'une discordance radiologique ils avaient bénéficié d'un traitement chirurgical. La sensibilité des BMR pour le CCR a été évaluée à 95,7 % avec une spécificité de 100 % (Tableau 3, Tableau 4).


La variante de carcinome à cellules claires (CCRC) a été retrouvée chez 111 patients (70 %), dont 98 avaient une biopsie concordante. La sensibilité pour le CCRC était de 88,2 % avec une spécificité de 93,6 %.


Il a été analysé 18 cas de carcinome tubulopapillaire de type 1 sur l'histologique définitive dont 16 avaient été diagnostiqués par la biopsie soit une sensibilité de 94,1 % et une spécificité de 99,2 %. Le carcinome tubulopapillaire de type 2 était moins fréquent avec une sensibilité de 83,3 % et une spécificité de 100 %.


La sensibilité pour le carcinome à cellules chromophobe était de 87,5 % avec une spécificité de 100 % (Tableau 4). Deux biopsies ont retrouvé la présence d'un néphroblastome confirmé lors de l'analyse histologique définitive (sensibilité et spécificité de 100 %).


L'intérêt de la biopsie a semblé moins pertinent pour les oncocytomes puisque la sensibilité était de 42 % avec une spécificité de 100 % (Tableau 4).


Le grade nucléaire de Furhman n'a pu être déterminé par la biopsie que dans 82,5 % des carcinomes lors de l'analyse définitive. Lorsque le grade nucléaire de Furhman était déterminé par la biopsie, la concordance avec le grade nucléaire définitif était seulement de 59,3 % (70/118 cas). En regroupant les grades nucléaires Furhman 1 et 2 en Bas Grade et les grades Furhman 3 et 4 en haut grade, la concordance augmentait à 72,9 %.


Pour 10 patients les ponction-biopsies, se sont avérées non contributives soit par absence de tissu, soit par présence de tissu rénal normal, soit par présence de tissu fibreux non tumoral. Ces patients (n =4) ont bénéficié de nouvelles biopsies (qui n'ont pas été incluses dans l'analyse) ou d'un traitement chirurgical (n =6).


Dix-huit complications (soit 11,3 %) ont été rapportées dans notre série, principalement des hématomes péri-rénaux (15 cas soit 83 % des complications). Les complications retrouvées étaient majoritairement Clavien 1 pour 15 patients (83 %) et Clavien 2 pour 3 patients (17 %) (Tableau 2).


Aucune complication Clavien 3 ou 4 n'a été rapportée dans cette série.


En analyse univariée le genre des patients était différent dans les deux groupes avec une prédominance masculine dans le groupe 1 (66 % vs 37 %, p =0,013). Concernant la présence de facteurs de risque du CCR, comme l'HTA, l'obésité, le tabagisme ou le diabète, aucune différence significative n'a été mise en évidence (Tableau 5).


Les facteurs anatomiques liés à la tumeur ont été analysés. Une taille tumorale inférieure à 2cm ou le caractère endophytique de la tumeur n'ont pas impacté le résultat des biopsies. Le RENAL Score moyen n'était pas différent dans les 2 groupes (62 % groupe 1 vs 58 % groupe 2, p =0,1). L'utilisation de la TDM ou de l'échographie pour la réalisation de la biopsie ne semblait pas modifier les résultats de la biopsie (88 % vs 73 %, p =0,08 pour la TDM et 11 % vs 21 %, p =0,2 pour l'échographie).


La répartition des sous-types histologiques était différente dans les deux groupes. On notait une plus grande fréquence d'oncocytomes (2 % dans le groupe 1 contre 21 % dans le groupe 2, p =0,00014). Il existait également une différence significative concernant la fréquence du carcinome à cellules rénales, présent dans 74 % des lésions du groupe 1 vs 16 % des lésions du groupe 2 (p =0,0001). Pour les carcinomes tubulopapillaires de sous-type 1 et 2, il n'existait pas de différence significative avec respectivement 11,6 % (groupe 1) et 5 % (groupe 2) (p =0,4) et 3,6 % (groupe 1) et 5 % (groupe 2) (p =0,7). La fréquence du carcinome chromophobe n'était pas différente dans les deux groupes (5 % dans le groupe 1 et 5,3 % dans le groupe 2, p =0,9).


Une analyse multivariée par régression logistique incluant les facteurs sexe (homme vs femme), taille (<2cm vs>2cm), caractère kystique (oui vs non), proche du sinus rénal (<4mm vs>4mm) n'a pas retrouvé de différence significative. L'introduction des facteurs oncocytomes (oui vs non) ou CCR (oui vs non) n'a pas permis de mettre en évidence de facteurs prédictifs indépendants d'échec des BMR.


Discussion


Actuellement, la précision diagnostique des biopsies rénales n'est plus à démontrer. Comme le souligne notre étude, le taux de concordance pour le carcinome rénal est de l'ordre de 94,4 % avec une sensibilité de 95,7 % des biopsies rénales pour le diagnostic de tumeur maligne.


Ces résultats sont similaires à ceux de la littérature avec notamment ceux retrouvés dans la méta-analyse de Marconi et al., avec un taux de diagnostic des biopsies qui est de l'ordre de 92 % [4]. L'utilisation de techniques modernes et performantes pour la réalisation des biopsies, ainsi que l'expérience développée par nos confrères anatomopathologistes constituent un sérieux atout dans la prise en charge des tumeurs rénales [1, 10].


Notre étude semble pertinente par le fait que chacune de nos biopsies réalisées a pu être comparée à une histologie chirurgicale ce qui n'avait pas été le cas dans l'ensemble des études précédentes [1, 4, 7, 11]. La capacité des biopsies de masse rénale a permis d'identifier un sous-type histologique de carcinome rénale est pertinente, puisque la sensibilité pour le carcinome à cellules claires est de 88,2 % comparable aux résultats de l'ensemble de la littérature [4, 12, 13]. Ceci est en partie expliqué par le fait que dans l'ensemble des séries, le contingent de carcinome à cellules claires est globalement le plus représenté.


L'évaluation du grade de Furhman sur les biopsies reste toujours un véritable challenge. Son taux de concordance varie de 58-67 % selon les séries [5, 11, 14], mais semble considérablement augmenté lorsque les grades sont regroupés en bas et haut grade, avec un taux de concordance de 87 % [15, 16]. L'évaluation du grade tumoral est importante puisque le potentiel d'agressivité de la tumeur varie selon celui-ci. Son évaluation reste cependant limitée par le caractère hétérogène des lésions, mais aussi par la variabilité interobservateur de l'analyse histologique [14, 17]. Cependant, cette classification a été remplacé dernièrement par le grade nucléolaire de l'ISUP [3]. Comme le souligne Bernhard et al., l'évaluation du grade de Furhman sur les biopsies reste intermédiaire. Cette discordance histologique est renforcée lorsque l'on s'intéresse à la nécrose intratumorale sur les biopsies [18]. Ces faibles concordances histologiques posent problème dans l'évaluation du potentiel agressif de ces lésions ainsi que dans l'utilisation de système pronostique.


Certains auteurs soulignent le lien entre la dimension tumorale rénale et le succès diagnostique de la biopsie percutanée rénale. En effet, ils ont montré que les tumeurs de grandes tailles possédaient un meilleur rendement diagnostique [11, 16]. La localisation tumorale est aussi un facteur prédictif de rendement des biopsies connues. Les lésions polaires, inférieures et supérieures, exophytiques possèdent effectivement un meilleur rendement diagnostique que des lésions endophytiques ou hilaires [11]. Il semblerait que la biopsie en zone périphérique pour les tumeurs de plus de 4cm soit plus contributive que la biopsie en zone centrale ou la nécrose tumorale est souvent présente et fausse son résultat [19]. Les prélèvements de moins de 10mm sont aussi moins contributifs au diagnostic des biopsies [5]. La nature kystique de la lésion rend son analyse difficile en anatomopathologie en raison du faible matériel prélevé [20, 21, 22], avec une sensibilité évaluée à 83,6 %.


Lang et al. préconisent la réalisation des biopsies en aspiration afin d'améliorer leur rendement [20]. L'oncocytome est décrit comme étant un facteur prédictif de discordance important. En effet, pour certains auteurs [23, 24] son analyse histologique est proche de celle du carcinome rénal à cellules chromophobes rendant le diagnostic incertain et fréquemment sa faible taille génère des résultats de biopsie non analysables [23].


Notre étude renforce le caractère sûr de la procédure de réalisation de biopsies de masse rénale avec un faible taux de complications.


Aucune complication majeure n'est survenue dans notre étude, ce qui est conforme à la littérature avec un taux inférieur à 1 % [4, 25]. La majorité des complications ont de faibles conséquences puisqu'il s'agit essentiellement d'hématomes péri-rénaux ou sous-capsulaire pour lesquels un traitement antalgique et un alitement suffisent. Un support transfusionnel est très rarement nécessaire. Richard et al. ont présenté dans leur étude rétrospective incluant 509 patients un cas nécessitant une prise en charge par embolisation sélective pour un saignement actif post biopsie [7]. Dans notre étude aucun saignement actif n'est apparu après la biopsie.


Notre étude confirme donc l'intérêt de la réalisation de biopsies rénales dans les suspicions de carcinome rénaux grâce à ses performances diagnostiques et ses faibles complications.


Récemment les recommandations de l'European Association of Urology et de l'Association française d'urologie ont introduit d'autres modalités de traitement comme les thérapies ablatives et la surveillance active en cas de tumeur rénale de petite taille chez les patients âgés ou présentant des comorbidités [3, 26]. L'enjeu est donc de proposer la meilleure stratégie thérapeutique à ces patients et ainsi leur épargner un surtraitement [27]. Il est donc important de pouvoir bénéficier d'informations sur le type histologique et son grade.


Certaines lésions ont des caractéristiques morphologiques évocatrices sur la TDM qui peuvent orienter vers un diagnostic. Le scanner permet une évaluation précise de la lésion rénale, bien que cette dernière puisse paraître comme iso-, hyper- ou hypo-dense sur les coupes sans injection de produit de contraste, il montre un rehaussement significatif après injection d'environ 115±48UH dans la phase corticomédullaire, et de 62±25UH dans la phase excrétoire. Un niveau de rehaussement supérieur ou égal à 84UH à la phase artérielle caractérise le carcinome à cellules claires avec une spécificité de 100 % et une sensibilité de 76 % [28].


Sheir et al. ont publié une série dans laquelle ils ont essayé de déterminer le type histologique des tumeurs rénales en se basant sur les données du scanner en comparant les données des 3 types histologiques les plus fréquents : carcinome à cellules claires, le carcinome tubulopapillaire, et le carcinome chromophobe. Le degré de rehaussement était significativement différent entre les 3 types à la phase corticomédullaire et à la phase excrétoire (p =0,001). Le rehaussement était plus élevé pour 48,6 % des carcinomes à cellules claires, contre 15,4 % dans le carcinome tubulopapillaire et 4,2 % dans le carcinome chromophobe (p =0,001) [29].


La TDM est la technique de choix pour l'identification des angiomyolipomes, car elle détecte les ilots macroscopiques de graisse (densité<−20UH), en sachant qu'il peut exister de façon exceptionnelle une métaplasie graisseuse associée à des calcifications dans les carcinomes à cellules claires.


L'IRM doit être réalisée de principe chez les patients insuffisants rénaux (DFG<30mL/min) ou en cas de contre-indication majeure à l'injection des PCI. Elle est indiquée pour la caractérisation des masses kystiques et solides atypiques demeurées indéterminées au scanner.


Certaines limites sont à souligner dans notre série comme son caractère mono-centrique, rétrospectif, l'hypothétique défaut de standardisation des différents paramètres relevés. Le faible effectif concernant le nombre de biopsies non contributives constitue lui aussi un biais.


Nous n'avons pas évalué le rendement diagnostique des biopsies pour distinguer les lésions bénignes ou malignes puisque si la biopsie répondait « lésion bénigne » aucun traitement n'était réalisé chez le patient. Bernhard et al. retrouvent une concordance intéressante pour cette caractéristique [18].


Conclusion


La ponction biopsie de masse rénale présente un haut niveau de rendement diagnostique. Ces rares complications restent mineures, mais nécessitent tout de même un plateau radio-interventionnel. Les biopsies ont actuellement leur place dans la prise en charge des lésions rénales et ne doivent plus être réservées aux centres d'expertise. L'accès à la biopsie doit être facilité afin de limiter au maximum le surtraitement de lésions bénignes. Certains facteurs prédictifs de non-rendement diagnostique doivent encore être explorés et minimisés avec notamment l'apport de technologie en radiologie. L'apparition de biomarqueurs tumoraux dans le carcinome rénal devront de ce fait améliorer à l'avenir la performance diagnostique des biopsies.


Déclaration de liens d'intérêts


Les auteurs déclarent ne pas avoir de liens d'intérêts.




Tableau 1 - Caractéristiques démographiques des patients.
Variable  Valeur 
Hommes   97 (62 %) 
Femmes   59 (38 %) 
Âge moyen diagnostique   62ans 
Facteurs de risques    
HTA  89 (56,3 %) 
BMI  25kg/m2 
SAS  7 (4,4 %) 
Tabagisme  41 (26 %) 
Diabète  29 (18,5 %) 
Circonstance de découverte    
Hématurie macroscopique  13 (8,2 %) 
Lombalgie  42 (26,5 %) 
HTA  10 (6,3 %) 
Découverte fortuite  106 (67 %) 
AEG  27 (17 %) 
Caractéristiques tumeurs    
Gauche  86 (54,7 %) 
Droite  72 (45,3 %) 
Taille  43mm 
R.E.N.A.L score 
Exophytiques>50 %  35 (22,2 %) 
Exophytiques<50 %  88 (55,6 %) 
Endophytiques  35 (22,2 %) 
<4 mm sinus rénal  98 (62 %) 





Tableau 2 - Données concernant les biopsies rénales.
Variable  Valeur 
Nombre moyen biopsies  
Longueur moyenne biopsies   14mm 
Guidage    
Échographique  21 (13,2 %) 
Tomodensitométrique  135 (85,5 %) 
Complications   18 (11,3 %) 
Clavien 1  15 (83 %) 
Clavien 2  3 (17 %) 
Clavien 3 





Tableau 3 - Caractéristiques anatomopathologiques des biopsies rénales et des pièces opératoires.
Variable  Examens anatomopathologiques 
  Biopsies rénales  Pièces opératoires 
Carcinome à cellules claires  98 (62 %)  111 (70,2 %) 
Tubulopapillaire sous-type 1  16 (10 %)  18 (11,4 %) 
Tubulopapillaire sous-type 2  5 (3 %)  6 (3,8 %) 
Chromophobe  7 (4,4 %)  8 (5 %) 
Oncocytome  3 (1,9 %)  7 (4,3 %) 
Angiomyolipome  1 (0,6 %)  1 (0,6 %) 
Nephroblastome  2 (1,2 %)  2 (1,2 %) 
Autres  4 (2,5 %)  5 (3,5 %) 





Tableau 4 - Concordance histologique des biopsies rénales.
Variable  Valeur 
  Se
(%) 
Sp
(%) 
VPP
(%) 
VPN
(%) 
Carcinome rénal  95,7  100  100  25 
Carcinome à cellules claires  88,2  93,6  97  77,1 
Tubulopapillaire type 1  94,1  99,2  94,1  99,2 
Tubulopapillaire type 2  83,3  100  100  99,3 
Chromophobe  87,5  100  100  99,3 
Oncocytome  42,8  100  100  97,4 
Angiomyolipome  100  100  100  100 
Autres  80  100  100  99,3 



Légende :
Se : sensibilité ; Sp : spécificité ; VPP : valeur prédictive positive ; VPN : valeur prédictive négative.



Tableau 5 - Analyse en univariée des facteurs associés à l'absence de concordance diagnostique.
Variable  Valeur 
  Groupe 1  Groupe 2  p  
Facteurs liés aux patients        
Sexe (homme)  66 %  37 %  0,013 
Âge  62 %  62 %  0,9 
HTA  54 %  68 %  0,2 
Obésité  11,5 %  5,3 %  0,4 
Tabagisme  26 %  26 %  0,9 
Diabète  19 %  10 %  0,3 
Facteurs tumoraux        
Taille<2cm  18 %  31 %  0,1 
Caractère endophytique  21 %  26 %  0,5 
Caractère exophytique  23 %  16 %  0,4 
R.E.N.A.L score  62 %  58 %  0,1 
Distance>4mm sinus rénal  65 %  42 %  0,05 
Facteurs liés à la biopsie        
TDM  88 %  73 %  0,08 
Échographie  11 %  21 %  0,2 
Nombre de biopsies  2,5  0,09 
Longueur des biopsies  14,1mm  12mm  0,2 
Facteurs liés au type histologique        
Oncocytome  2 %  21 %  0,00014 
Carcinome rénal  74 %  16 %  0,0001 
Tubulopapillaire type 1  11,6 %  5 %  0,4 
Tubulopapillaire type 2  3,6 %  5 %  0,7 
Chromophobe  5 %  5,3 %  0,9 



Légende :
Les caractères en gras correspondent au différence statistiquement significative.


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