Utilité de l’IRM pré-biopsique dans la détection du cancer de prostate : étude mono-opérateur

25 décembre 2015

Auteurs : S. Bassard, J.-L. Mege
Référence : Prog Urol, 2015, 16, 25, 1140-1145

Les méthodes diagnostiques du cancer de prostate sont en constante évolution. Afin d’améliorer la détection de ce cancer, les urologues attendent beaucoup de l’apport de l’imagerie par résonance magnétique (IRM). Quelle est la place de cette imagerie dans la détection du cancer de prostate ? Il s’agit d’une étude rétrospective, de 2011 à 2013, monocentrique et mono-opérateur. Sur les 464 ponctions biopsies de prostate (PBP), nous avons exclu celles dont le PSA>20ng/mL ou le toucher rectal>T3. Les 430 PBP restantes ont été soumises ou non à une IRM 1,5 tesla avec une antenne pelvienne. Le critère de jugement principal est la détection globale du cancer de prostate. Les critères de jugement secondaires sont le taux de détection lors des premières séries de biopsies et des biopsies itératives, entre les deux groupes ou dans le groupe IRM. Les populations IRM et sans IRM sont comparables pour l’âge (63,3 vs 64,6), le PSA (6,10 vs 6,13), le toucher rectal>T1c, le volume prostatique (55,4 cm3 vs 51,7 cm3). Il n’y a pas de différence significative de détection globale entre les deux groupes (p =0,12). Il n’y a pas de différence significative de détection de cancer entre les premières PBP (p =0,13) et les PBP itératives (p =0,07). Il existe une différence significative de détection lors des premières PBP du groupe IRM (p =0,03) mais pas pour les PBP itératives du groupe IRM (p =0,07). Pour les 108 PBP itératives du groupe IRM, il y a eu 67 PBP ciblées « mentalement » grâce à l’IRM : 18 cancers ont pu être détectés, ce qui fait un taux de détection de 25 %. Cette étude permet de mettre en valeur l’intérêt de l’IRM lors des premières séries de PBP mais nous pouvons nous demander l’intérêt de cette imagerie lors des biopsies itératives. Les biopsies ciblées « mentalement » itératives n’ont pas la sensibilité de détection espérée et semblent nécessiter une reconstruction en trois dimensions pour être plus efficace.

Niveau de preuve

5.




 




Introduction


Les ponctions biopsies de prostate (PBP) ont pour but d'extraire des échantillons de tissu prostatique pour les analyser et détecter le cancer de prostate (CaP). Cet examen n'est pas sans risque de morbi-mortalité [1], c'est pour cela que les biopsies doivent avoir le meilleur rendement possible.


Le toucher rectal (TR) associé au dosage biologique du PSAt peut aider quant au choix de réaliser les PBP mais le PSAt n'est pas assez spécifique et entraîne trop de faux positifs (entre 24 et 37 % de biopsies positives pour un PSAt compris entre 4 et 10ng/mL) [2]. L'imagerie par résonance magnétique (IRM) est un examen sur lequel les urologues espèrent beaucoup, afin d'affiner les indications de réalisations de PBP. Les dernières recommandations françaises d'utilisation de l'IRM dans le diagnostic du CaP sont : après une série de PBP négative, pour une planification thérapeutique ou avant la première série de PBP (en évaluation) [3].


Le but de l'IRM de prostate serait de sélectionner les biopsies afin d'avoir que les cancers significatifs [4]. En effet, il existe un sur-diagnostic du CaP pouvant provoquer une morbidité significative chez des patients dont le cancer n'aurait jamais été significatif [5].


Matériel et méthodes


Étude


Notre étude s'étendait de janvier 2011 à décembre 2013. Toutes les PBP étaient effectuées par un seul opérateur. Les critères d'inclusions de l'étude étaient : PBP réalisées durant la période de janvier 2011 à décembre 2013 pour une suspicion de CaP. Les critères d'exclusion étaient : PSAt>20ng/mL et un TR supérieur ou égal à T3.


Les patients étaient soumis ou non à une IRM. Elle était prescrite selon les indications suivantes : effectuer un bilan d'extension, repérer des cibles afin d'affiner les biopsies ou juger de l'importance du volume tumoral. L'IRM était réalisée avant les PBP.


Le critère de jugement principal de notre étude était de comparer le taux de détection global du CaP entre le groupe IRM et le groupe sans IRM. L'analyse en sous-groupe permettait de comparer le taux de détection du groupe biopsies ciblées « mentalement » et le groupe sans IRM ainsi que l'évaluation du taux de détection du CaP entre les premières biopsies et les biopsies itératives. Les critères de jugements secondaires étaient l'analyse des performances de l'IRM, du PSAt et du TR dans le groupe IRM.


Biopsie de prostate


Toutes les PBP étaient réalisées selon le protocole du service qui suit les recommandations de bonnes pratiques de l'AFU. Les PBP étaient écho-guidées, après une anesthésie locale à la Xylocaïne®. Une antibioprophylaxie à base de Fluoroquinolone était donnée le matin des biopsies. Un lavement rectal était réalisé la veille.


Le nombre de biopsie pour une première PBP était de 16. De chaque côté, il y avait deux biopsies dans la base, deux dans la zone médiane, deux dans l'apex et deux dans la zone antérieure.


Dans le cas de biopsies ciblées guidées, par « reconstruction mentale », un schéma permettant la localisation des cibles était rempli par le radiologue et mis dans le dossier. Ce schéma permettait de localiser la zone dans laquelle les biopsies devaient se concentrer afin d'augmenter leur rendement. Le nombre de biopsies ciblées était entre 16 et 20.


Les CaP significatifs des biopsies ciblées étaient comptabilisés. La définition de CaP significatif selon Hafner est : PBP>5mm de longueur tumorale totale et/ou un Gleason>3 [6].


IRM


Il s'agissait d'une IRM 1,5T multiparamétrique avec antenne pelvienne (T1, T2 morphologique, de diffusion et de perfusion). Les résultats de l'imagerie étaient tous lus par un radiologue expérimenté et formé à l'imagerie de la prostate.


Le radiologue jugeait la qualité des images en recherchant la présence de zones hémorragiques post-biopsiques visibles en T1 (hyper-intensité en T1, hypo-intensité en T2), de gaz ou de selles dans le rectum ou des mouvements du patient en cours d'acquisition.


Une IRM était considérée comme positive (zone tumorale) lorsque le radiologue identifiait une lésion dont le score pronostique radiologique était ≥ 3/5 [7]. La définition des zones tumorales a été réalisée après analyse des trois séquences et des notes attribuées : zone saine, zone tumorale, zone tumorale avec franchissement capsulaire.


Statistiques


Les résultats obtenus par les lectures des lames anatomopathologiques et l'analyse des IRM étaient reportés dans une base de données Microsoft Access. Le test du Khi2 permettait de comparer les variables qualitatives entre les différents groupes. Le test t de Student permettait de comparer les variables quantitatives. La différence était significative si p <0,05. La sensibilité (intervalle de confiance à 95 %), la spécificité (intervalle de confiance à 95 %), la valeur prédictive positive (VPP) et négative (VPN) et la précision étaient calculées avec le logiciel R. Le taux de détection global du CaP était le taux de détection de CaP sur les PBP, c'est-à-dire la sensibilité de détection des biopsies de prostate.


Un PSA était positif lorsque le taux était ≥ 4ng/mL et un TR positif si>T1c.


Résultats


Population


Durant la période de janvier 2011 à décembre 2013, il y a eu 464 PBP. Étaient exclues 21 biopsies ayant un PSAt>20ng/mL et 13 biopsies ayant un toucher rectal ≥ à T3. Il y avait donc 430 PBP incluses dans l'étude chez 333 patients, dont 264 PBP premières et 166 PBP itératives. La moyenne de suivi était de 2,12 années. L'âge moyen de la population était de 64,1ans, le PSA de 6,11ng/mL et le volume prostatique moyen de 53,1 cm3. Les caractéristiques des patients sont résumées dans le Tableau 1. Ainsi, 81,7 % des patients avaient une tumeur non retrouvée au TR, il y avait 60,4 % de Gleason 6.


Le groupe IRM est constitué de 164 PBP, le groupe sans IRM comprend donc 266 PBP. Les deux groupes étaient comparables avant la réalisation des biopsies. Les caractéristiques de ces deux groupes sont résumées dans le Tableau 2.


Dans le groupe IRM, il y avait 56 PBP premières et 108 PBP itératives. Sur les 108 IRM du groupe PBP itératives, il y avait 72 PBP ciblées grâce à l'IRM, qui étaient réalisées après une série de biopsies négatives. Dans le groupe sans IRM, il y avait 208 PBP premières et 58 PBP itératives. Le groupe PBP ciblées et le groupe PBP itérative sans IRM sont résumés dans le Tableau 3. Les deux groupes étaient comparables à part pour l'âge, qui était supérieur dans le groupe PBP itératives sans IRM.


Comparaison groupe IRM groupe sans IRM


Taux de détection du cancer de prostate


Le taux de détection global, du groupe IRM et du groupe sans IRM, est respectivement de 55/164 (33,5 %) et de 109/266 (41 %) (Tableau 4). Il n'y a aucune différence significative de détection du cancer de prostate entre ces deux groupes (p =0,12). Il n'y a aucune différence significative, entre le groupe IRM et le groupe sans IRM, pour la détection du cancer de prostate dans les PBP premières (p =0,13) et les PBP itératives (p =0,07).


Taux de détection du cancer de prostate des biopsies ciblées


Les biopsies ciblées par l'IRM étaient toutes effectuées sur des biopsies itératives. Il y avait eu 72 cibles repérées à l'imagerie qui ont fait l'objet d'une biopsie. Le taux de détection des PBP ciblées était de 25 % (18/72). Il y avait six cancers considérés comme significatifs sur les 18 biopsies positives.


Nous avions comparé les PBP ciblées au groupe PBP itératives sans IRM. Les taux de détection du groupe PBP ciblées et du groupe PBP itératives sans IRM sont respectivement de 18/72 (25 %) et 21/58 (36,2 %). Il n'y a aucune différence significative de détection du cancer de prostate entre ces deux groupes (p =0,17).


Analyse des performances dans le groupe IRM


Dans la suite de l'étude, les performances de détection des outils diagnostiques étaient analysées. Ainsi, l'IRM, le PSA et le TR étaient étudiés dans la détection du cancer de prostate. L'étude avait été réalisée dans le groupe IRM afin de pouvoir comparer les différents tests. Dans le groupe PBP premières, il y avait une différence significative de détection du cancer de prostate (p =0,03). L'IRM permettait d'augmenter la détection du cancer de prostate lors des PBP premières. Il n'y avait aucune différence significative des PBP globales, PBP itératives, du PSA et du TR. Nous avons réalisé une comparaison des différents tests analysés dans le Tableau 5. Le taux des faux positifs de l'IRM des PBP premières était de 37 % contre 76 % pour les IRM des PBP itératives. La sensibilité et la spécificité de détection de l'IRM lors des PBP itératives étaient les mêmes que celles du PSA. Le TR avait la plus haute spécificité de tous les tests.


Discussion


Dans notre étude, les patients ayant eu une IRM avant une PBP n'ont significativement pas plus de détection du CaP que ceux n'ayant pas eu d'IRM. L'étude de sous-groupe de PBP ciblées à l'IRM n'avait pas significativement plus de détection que le groupe de patients témoins sans IRM. L'IRM des PBP premières avait significativement une meilleure détection du CaP que l'IRM des PBP de la population globale ou celle des PBP itératives.


Notre étude a debuté en 2011, date de la généralisation de la pratique de l'IRM pelvienne dans le CaP [8]. Les indications avaient été précisées par l'AFU en 2010, il était recommandé d'effectuer une IRM après une première série de PBP négatives, pour l'extension locale et ganglionnaire, pour la détection des grades élevés et la détection des métastases osseuses [8]. Nous avions exclu les patients ayant un PSAt supérieur à 20ng/mL ou un TR montrant un franchissement capsulaire afin d'éliminer les cancers de diagnostic évidents. Un PSAt supérieur à 20ng/mL ou un TR ≥ T3 classerait le patient dans le groupe haut risque selon la classification de D'Amico [9] avec un risque de rechute biologique élevé si un cancer était retrouvé sur les PBP. L'article de Perrin et al. reprenant les données du PLCO montrait un taux de détection de CaP de 70 % si le PSAt était supérieur à 10ng/mL [10]. Avec un taux de détection aussi élevé, nous ne serions plus dans une démarche diagnostique. Les caractéristiques de notre population sont proches de la population française ayant subi une PBP. Ainsi, l'âge et le volume prostatique moyen de notre population étaient respectivement de 64,1ans [45-89] et 53,1 cm3 [11-188], équivalents à l'étude de Cussenot et al. [11] qui avaient un âge et un volume moyen de 64,4±7,4ans et 47,9±20,8 cm3. Le taux de PSAt moyen de 6,12ng/mL [0,17-19,6] et le taux de touchers rectaux douteux de 18 % de la population étaient proches de la moyenne des études sur les PBP (PSAt entre 5,5 et 9,9ng/mL ; TR douteux compris entre 15 et 32 %) [11]. Ces dernières données sont identiques aux nôtres et nous confortent dans la validité de notre population.


Les caractéristiques des groupes IRM et sans IRM étaient comparables. Les caractéristiques des groupes IRM ciblées et PBP itératives sans IRM étaient comparables exceptées pour l'âge et le nombre de carottes par biopsies. L'âge était supérieur dans le groupe PBP itératives sans IRM et le nombre de biopsie par PBP était inférieur. Les deux groupes ne sont donc pas strictement comparables mais le PSA, le Gleason et les données du TR n'ont pas de différence significative. Étant donné que les données caractérisant le CaP étaient statistiquement identiques, nous pouvions penser que les deux groupes étaient comparables. Nous avions comparé les PBP ciblées aux PBP itératives sans IRM car les PBP ciblées sont, au minimum, des deuxièmes séries de PBP.


Les résultats de notre étude ont montré que l'IRM n'influence pas le taux de détection de CaP malgré deux groupes parfaitement comparables. Nous avons ensuite comparé les deux groupes pour les biopsies itératives, montrant une tendance vers la significativité (p =0,07) en faveur du groupe non IRM. Dans notre série, le taux de détection de biopsies ciblées est de 25 % et 37,5 % de CaP significatifs. Nous avons comparé ensuite ces PBP ciblées à un autre groupe comparable statistiquement, le groupe de PBP itératives sans IRM. Aucune différence significative de détection du CaP entre ces deux groupes n'est apparue (p =0,17). Entre les deux groupes, seul l'âge est différent significativement. Il est considéré comme un facteur de risque du CaP [5]. Ainsi, nos résultats du taux de détection du groupe sans IRM supérieurs à celui des PBP ciblées doivent être modérés.


Le groupe IRM possède 164 PBP dont seulement 72 PBP ciblées car les PBP ciblées sont seulement effectuées sur les biopsies itératives, soit 72 PBP sur 108 (66 %). Haffner et al. avaient montré un seuil de détection de 54 % et 88 % de détection de CaP significatifs [4]. Nous avions six cancers significatifs sur les 18 biopsies ciblées, ce qui fait 33,3 % de détection. Nos chiffres sont inférieurs à l'étude d'Haffner et al., mais avec un PSA allant jusqu'à 100ng/mL, leur population avaient potentiellement des CaP plus graves. Moore et al. montraient, dans leur revue de la littérature, un taux de détection de CaP par biopsie de 30 % pour les PBP ciblées [12]. Les techniques de biopsies étaient différentes selon les études, de la simple reconstruction mentale aux PBP guidées en direct par une IRM. Nos résultats de PBP ciblées sont inférieurs à ces études, l'explication la plus probable reste que nos biopsies ciblées le sont par reconstruction mentale alors que dans les 2 revues de la littérature récentes, les PBP sont ciblées en 3 dimensions. Fiard et al. ont montré un taux de détection supérieur lors des biopsies ciblées en directe dans l'IRM ou en fusion d'image [13]. Ce matériel onéreux n'est pas disponible dans tous les centres qui ne peuvent que pratiquer des biopsies ciblées par reconstruction mentale, peu sensible comme le montre notre travail. Les cancers étaient donc difficilement identifiables sur les PBP, ciblées ou non. Il est notable que l'IRM a tendance à augmenter les faux positifs et à surévaluer l'agressivité du CaP [14].


L'AFU recommande la réalisation d'une IRM lors des PBP itératives, notre étude montrait que la réalisation de cette dernière n'améliorait pas la détection du CaP. Avec une détection du cancer améliorée lors de la première série de PBP, l'IRM reste un examen important dans le diagnostic du CaP.


En ce qui concerne le critère de jugement secondaire, nous avions analysé les performances de l'IRM, du PSAt et du TR sur le groupe IRM afin de pouvoir les comparer sur une même population. Selon les recommandations de l'AFU 2013, l'IRM est indiquée après une première série de PBP négatives [3]. Nos résultats allaient à l'encontre de ces recommandations. En effet, le seuil de significativité étaient atteint que sur les premières séries de biopsies réalisées (p =0,03). Le seuil de détection globale et le seuil de détection des biopsies itératives n'étaient pas significatifs (p =0,08 et p =0,71 respectivement). Le Tableau 5 comparant la sensibilité et spécificité de chaque test permettait de mettre en évidence la supériorité de détection du cancer de prostate par l'IRM lors des PBP premières, par rapport aux autres tests. En effet, l'IRM pour les PBP premières restait la plus performante et, selon notre étude, était le seul test ayant une différence significative de détection dans le cancer de prostate.


Une des limites de notre étude était la monocentricité de cette dernière. Elle a permis de nous affranchir du critère d'intervariabilité des opérateurs qui semble important dans les biopsies sous contrôle échographique, en effet, ce geste est opérateur-dépendant. Mais cette monocentricité nous empêchait de généraliser les résultats. La deuxième limite de l'étude était que la prescription de l'IRM en première intention était laissée à l'appréciation de l'urologue. Il y avait 58 patients ayant une PBP négative sans IRM et des IRM pré-biopsiques. La troisième limite était sur l'IRM 1,5T. Cette imagerie avait une résolution moins importante que l'IRM 3T mais aussi une sensibilité moindre aux artéfacts [15]. À notre connaissance, il n'existe pas la preuve de la supériorité de l'IRM 3T par rapport à une IRM 1,5T dans la détection du CaP. La quatrième limite comprenait les calculs de notre étude qui étaient effectués par série de biopsie et non par patient. En effet, par souci de clarté statistique, les calculs des taux de précision et sensibilité étaient par PBP. Ceci permettait d'avoir des résultats reproductibles par PBP mais nos groupes IRM et non IRM pouvaient contenir le même patient. Le dernier biais était que les biopsies ciblées le sont que « mentalement ». Il ne s'agit pas de fusion d'image ou des biopsies guidées directement par IRM.


Conclusion


Nous avons montré que l'utilisation de l'IRM pour améliorer la sensibilité de détection des PBP n'était pas encore démontrée. Avec deux groupes comparables, l'IRM ne permettait pas d'avoir un taux de détection significativement supérieur. L'analyse des performances de l'IRM montrait que les PBP itératives n'étaient pas significatives, alors que pour ces dernières, l'AFU recommande l'utilisation de l'IRM pour améliorer la sensibilité de détection.


Il serait intéressant d'évaluer prospectivement cette IRM avec un nombre de PBP ciblées plus important, lors de la première série de biopsie et associée aux PBP systématiques.


Notre étude permet de mettre en valeur l'intérêt de l'IRM lors des premières séries de PBP mais nous pouvons nous demander l'intérêt de cette imagerie lors des biopsies itératives. Les biopsies ciblées itératives par reconstruction mentale n'ont pas la sensibilité de détection espérée notamment pour les cancers significatifs et nécessitent une aide pour la reconstruction 3 dimensions pour espérer une meilleure sensibilité de détection.


Déclaration d'intérêts


Les auteurs déclarent ne pas avoir de conflits d'intérêts en relation avec cet article.




Tableau 1 - Caractéristiques démographiques et cliniques de la population.
Paramètres  Données  Médiane 
Âge moyen (années)  64,1  64 [45-89] 
PSA moyen (ng/mL)  6,11  5,41 [0,17-19,56] 
Volume prostate (cm3 53,1  47[11-188] 
Données du TR  Nombre patient  Proportion sur 430 (%) 
T1c  352  81,7 
T2a  40  9,4 
T2b  30  7,1 
T2c  1,8 
Gleason PBP  Nombre patient  Proportion sur 164 (%) 
99  60,4 
62  37,8 
3+ 50  30,5 
4+ 12  7,3 
1,8 
Paramètres  Données  Médiane 
Nombre de PBP  1,68  1 [1-7] 
Nombre carottes par PBP  16,8  16 [12-30] 
Taille biopsie (mm)  234  233 [111-341] 
Taille cancer (mm)  13,3  5 [0-153] 





Tableau 2 - Comparaison de la population du groupe IRM et du groupe sans IRM.
  Avec IRM  Sans IRM  p  
Nombre  164  266 
Âge  63,3  64,6  0,06 
PSA  6,10  6,13  0,92 
TR+ (>T1c)  24  54  0,14 
Volume prostate  55,4  51,7  0,14 
Nombre de PBP  2,08  1,42  <0,01 
Nombre carotte par PBP  17,6  16,3  <0,01 





Tableau 3 - Comparaison de la population de PBP ciblées et groupe PBP itératives sans IRM.
  PBP ciblées  Sans IRM itératives  p  
Nombre  72  58 
Âge  63,7  66,9  <0,01 
PSA  5,95  6,03  0,88 
TR+ (>T1c)  8/72  8/58  0,64 
Volume prostate  57,6  54  0,47 
Nombre PBP  2,54  2,93  0,05 
Nombre carotte par PBP  17,9  16,8  <0,01 





Tableau 4 - Taux de détection du cancer de prostate dans les différents groupes de PBP.
  Groupe IRM  Groupe sans IRM  p  
Détection globale  55/164 (33,5 %)  109/266 (41 %)  0,12 
PBP premières  30/56 (53,6 %)  88/208 (42,3 %)  0,13 
PBP itératives  25/108 (23,1 %)  21/58 (36,2 %)  0,07 





Tableau 5 - Comparaison des différents tests.
  IRM globale  IRM 1re  IRM itératives  PSA≥ TR 
Se %  82  83  76  76  22 
Sp %  31  42  28  28  89 
VPP %  38  63  24  35  50 
VPN %  77  69  79  70  69 
FP %  62  37  76  65  50 
FN %  23  31  21  30  31 



Légende :
Se : sensibilité ; Sp : spécificité ; VPP : valeur prédictive positive ; VPN : valeur prédictive négative ; FP : faux positif ; FN : faux négatif.


Références



Loeb S., Vellekoop A., Ahmed H.U., Catto J., Emberton M., Nam R., et al. Systematic review of complications of prostate biopsy Eur Urol 2013 ;  64 (6) : 876-892 [cross-ref]
Thompson I.M., Ankerst D.P., Chi C., Goodman P.J., Tangen C.M., Lucia M.S., et al. Assessing prostate cancer risk: results from the prostate cancer prevention trial J Natl Cancer Inst 2006 ;  98 (8) : 529-534 [cross-ref]
Salomon L., Bastide C., Beuzeboc P., Cormier L., Fromont G., Hennequin C., et al. Recommandations en onco-urologie 2013 du CCAFU cancer de la prostate Prog Urol 2013 ;  23 (Suppl. 2) : S69-S101 [inter-ref]
Haffner J., Lemaitre L., Puech P., Haber G.-P., Leroy X., Jones J.S., et al. Role of magnetic resonance imaging before initial biopsy: comparison of magnetic resonance imaging-targeted and systematic biopsy for significant prostate cancer detection: Role of MRI before initial biopsy BJU Int 2011 ;  108 (8b) : E171-E178
ALD no 30 - Guide médecin sur le cancer de la prostate - révision janvier 2012 [Internet]. [cité 30 déc 2013]. Disponible sur : doXiti.jsp%3Fid=c_1228378.
Harnden P., Naylor B., Shelley M.D., Clements H., Coles B., Mason M.D. The clinical management of patients with a small volume of prostatic cancer on biopsy: what are the risks of progression? A systematic review and meta-analysis Cancer 2008 ;  112 (5) : 971-981 [cross-ref]
Barentsz J.O., Richenberg J., Clements R., Choyke P., Verma S., Villeirs G., et al. ESUR prostate MR guidelines 2012 Eur Radiol 2012 ;  22 (4) : 746-757 [cross-ref]
Salomon L., Azria D., Bastide C., Beuzeboc P., Cormier L., Cornud F., et al. Recommandations en onco-urologie 2010 : cancer de la prostate Prog Urol 2010 ;  20 : S217-S251 [inter-ref]
D'Amico A.V. Cancer-specific mortality after surgery or radiation for patients with clinically localized prostate cancer managed during the prostate-specific antigen era J Clin Oncol 2003 ;  21 (11) : 2163-2172 [cross-ref]
Perrin P., Boniol M., Boyle P., Ruffion A. Valeur d'un dosage de PSA initial dans la découverte du cancer de la prostate dans l'étude PLCO Prog Urol 2013 ;  23 (13) : 1038 [inter-ref]
Cussenot O., Rozet F., Ruffion A., Mottet N., Bordier B., Malavaud B., et al. Prise en charge du cancer de la prostate : analyse rétrospective de 808 hommes biopsiés en France Prog Urol 2013 ;  23 (5) : 347-355 [inter-ref]
Moore C.M., Robertson N.L., Arsanious N., Middleton T., Villers A., Klotz L., et al. Image-guided prostate biopsy using magnetic resonance imaging-derived targets: a systematic review Eur Urol 2013 ;  63 (1) : 125-140 [inter-ref]
Fiard G., Descotes J.-L., Rambeaud J.-J., Hohn N., Troccaz J., Long J.-A. Biopsies prostatiques ciblées guidées par IRM dans le diagnostic du cancer de prostate. Revue de la littérature Prog Urol 2012 ;  22 (15) : 903-912 [inter-ref]
Largeron J.P., Galonnier F., Védrine N., Alfidja A., Boyer L., Pereira B., et al. L'IRM 3Tesla multi-paramétrique dans le staging du cancer prostatique en pratique courante Prog Urol 2014 ;  24 (3) : 145-153 [cross-ref]
Puech P., Sufana Iancu A., Renard B., Villers A., Lemaitre L. Detecting prostate cancer with MRI — why and how Diagn Interv Imaging 2012 ;  93 (4) : 268-278 [inter-ref]






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