Fiabilité des biopsies prostatiques pour l'étude de la topographie tumorale dans le cancer de prostate

25 juin 2012

Auteurs : J. Lillaz, G. Delorme, G. Guichard, S. Bernardini, E. Chabannes, H. Bittard, F. Kleinclauss
Référence : Prog Urol, 2012, 7, 22, 408-414




 




Introduction


La prise en charge du cancer de prostate soulève de nombreuses interrogations, du fait du vieillissement de la population et donc de la fréquence croissante de cette pathologie mais également du fait du risque de sur-diagnostic et sur-traitement [1]. Les discordances entre l’analyse histologique des carottes biopsiques et celle de la pièce définitive après prostatectomie radicale sont fréquentes. Ces discordances affectent particulièrement le score histopathologique et pronostic de Gleason. La concordance est globalement évaluée aux alentours de 50 %, avec dans plus de deux tiers des cas une tendance à la sous-estimation de l’agressivité histologique du cancer par les biopsies de prostate [2]. À l’ère de la surveillance active et des thérapies focalisées, il nous a semblé intéressant d’analyser les concordances histologiques de façon plus précise en incluant le caractère uni- ou bilatéral du cancer et son caractère uni- ou multifocal. L’objectif primaire de cette étude histologique comparant les résultats histologiques des biopsies de prostate et de la pièce de prostatectomie totale était de déterminer si les biopsies de prostate permettaient d’obtenir une cartographie tumorale précise. Les concordances entre les scores de Gleason biopsiques et définitifs ont également été calculées et comparées à ceux de la littérature. Enfin, l’objectif secondaire de l’étude a été d’analyser l’impact du nombre de prélèvements biopsiques réalisés sur la fiabilité des biopsies.


Patients et méthodes


Nous avons mené une étude rétrospective incluant tous les patients ayant eu une prostatectomie totale au sein de notre institution entre le 1 janvier 1999 au 21 décembre 2008. Les informations générales, concernant l’histoire de la maladie, les co-morbiditées, le bilan d’extension et le suivi oncologique ont été recueillies. Les informations concernant les données histologiques des biopsies de prostate et de la pièce définitive ont été colligées et comparées.


Les ponctions biopsies prostatiques (PBP) ont toutes été réalisées par voie transrectale sous contrôle échographique avec un nombre de carottes biopsiques variable en fonction des opérateurs et de la période de réalisation. Le score de Gleason obtenu, le nombre de prélèvements biopsiques réalisés, le nombre et le pourcentage de biopsies positives, ainsi que la localisation des biopsies positives permettant de réaliser une véritable cartographie tumorale ont été analysés. D’autres critères secondaires ont été étudiés comme les franchissements capsulaires biopsiques, les emboles périnerveux intra- ou extraprostatiques ou l’envahissement lymphatique. La prostate a été subdivisée en six zones distinctes (apex, base, partie moyenne droite et gauche) selon la cartographie classique. La répartition des biopsies positives au sein de ces zones a permis de définir les caractéristiques présumées du cancer. Un foyer carcinomateux intéressant un seul lobe a été considéré comme unifocal. Au contraire, plusieurs foyers au sein de zones distinctes du même lobe prostatique ont été considérés comme multifocaux.


Les principales informations recueillies sur la pièce définitive ont été le score de Gleason, le nombre de foyers tumoraux ainsi que leurs localisations de même que les franchissements capsulaires et les informations concernant les marges d’exérèse chirurgicales. Avec l’ensemble de ces informations, une cartographie tumorale définitive a été réalisée.


Étant maintenant clairement établi, que la pertinence de l’analyse histologique est dépendante du score de Gleason, la fiabilité des biopsies a été étudiée de manière globale et en sous-groupes en fonction du score de Gleason (Gleason inférieur à 7, Gleason 7 et Gleason supérieur ou égal à 7) [3]. Dans ces sous-groupes, les concordances histologiques entre biopsies de prostate et prostatectomies radicales ont été calculées de façon globale puis en fonction de divers paramètres comme le nombre de carottes biopsiques réalisées et le délai entre la réalisation des biopsies de prostate et de la prostatectomie radicale. Enfin, les sensibilités, spécificités, valeurs prédictives positives et valeurs prédictives négatives ont été calculées. Suivant la même stadification, les concordances en termes de bilatéralité et de multifocalité tumorale en fonction du nombre de prélèvements biopsiques ont été calculées.


Résultats


Deux cent soixante-seize patients ont eu dans notre établissement une prostatectomie totale entre le 1 janvier 1999 et le 31 décembre 2008. L’analyse rétrospective a abouti à l’exclusion de 64 patients du fait de données histologiques incomplètes ne permettant la réalisation d’une cartographie tumorale précise, notamment sur les biopsies de prostate. De même, sept patients ont été exclus, le diagnostic de cancer de prostate ayant été fait par l’analyse histologique des copeaux de résection prostatique et ne permettant donc pas de définir la bilatéralité et la multifocalité du cancer. Au final, 205 dossiers ont été retenus pour l’analyse des données histologiques.


Le Tableau 1 résume les caractéristiques générales de la population étudiée. Les scores de Gleason les plus fréquents sur les PBP étaient des scores de Gleason bien différenciés 5 et 6 (71 % des patients) puis les scores de Gleason 7 (18,4 %). Sur les pièces définitives, l’analyse histologique montrait des tumeurs plus agressives avec 40,7 % de score de Gleason 7 et seulement 40,7 % de tumeurs bien différenciées (Gleason 5 ou 6). Les tumeurs classées Gleason 8 à 10 étaient les moins fréquentes et ont été mises en évidence dans seulement 9,26 % des biopsies de prostate et 17 % des pièces définitives.


Le nombre de carottes était hétérogène compte tenu des divers opérateurs et de la longue période de l’étude pendant laquelle les recommandations de pratiques cliniques ont évolué. Ainsi, 53 patients (25,3 %) ont eu dix prélèvements ou moins, 90 patients (43,8 %) entre dix et 18 prélèvements et 60 patients (29,33 %) ont eu de plus de 18 prélèvements (pour deux patients le nombre de prélèvements n’a pu être évalué).


La concordance globale entre le score de Gleason des PBP et de la pièce de prostatectomies radicales est dans notre série de 55 % (114 patients). Une sous-estimation du score de Gleason par les biopsies a été relevée dans 38 % (78 cas) alors qu’inversement une sur-estimation de ce score a été observée dans seulement 5 % (11 cas). La concordance pour les scores de Gleason 6 ou inférieur était de 90,6 %, alors qu’elle n’était que de 27 % et 31 % pour les scores de Gleason 7 (4+3) et Gleason 7 (3+4) respectivement et de 31,4 % pour les tumeurs de score de Gleason strictement supérieurs à 7.


Nous avons calculé les sensibilités et les spécificités des PBP de prostate pour déterminer le score de Gleason (Tableau 2). Trois sous-groupes ont été définis en fonction du score de Gleason définitif : un groupe regroupant les tumeurs bien différenciées avec un score de Gleason inférieur ou égal à 6 (soit 86 patients), un groupe regroupant les tumeurs moyennement différenciées avec un score de Gleason égal à 7 (soit 83 patients) et un groupe qui regroupe les tumeurs indifférenciées avec un score de Gleason strictement supérieur à 7 (soit 36 patients). La sensibilité des PBP pour déterminer le score de Gleason était excellente (94 %) lorsque le score de Gleason était 6, mais elle s’effondrait à 31 % et 37 % respectivement en cas de score de Gleason 7 et 8–10. La spécificité des biopsies était respectivement de 41,8 %, 90 % et 97 % dans ces trois groupes.


Nous avons comparé la fiabilité des PBP concernant les caractères de latéralité et de multifocalité tumorale. Cette analyse a été réalisée sur seulement 203 échantillons (les informations histologiques des biopsies de prostates étaient insuffisantes et ne précisaient pas le caractère uni- ou multifocal pour deux patients). Les PBP ont diagnostiqué un envahissement bilatéral de la glande prostatique chez 99 patients soit 48,76 % alors que l’analyse histologique de la pièce définitive montrait la présence d’un cancer bilatéral chez 158 patients soit 77,83 %. La concordance, concernant le caractère unilatéral ou bilatérale, était dans notre étude de 61 % (soit 124/203). La valeur prédictive positive et la spécificité des PBP étaient respectivement de 90 % et 77 % pour le caractère uni- ou bilatéral alors que la sensibilité et la valeur prédictive négative n’étaient seulement de 56 % et 33,6 % respectivement.


La fiabilité de détection des cancers multifocaux des PBP a aussi été étudiée. Parmi les 203 pièces opératoires étudiées, 75 (36 %) étaient envahies par de multiples foyers néoplasiques. Le caractère multifocal a été diagnostiqué par les PBP dans seulement 28 cas soit 37 % de concordance. La sensibilité des PBP pour déterminer le caractère multifocal d’un cancer de prostate était dans notre étude de 37 % (avec une spécificité proche de 100 %).


Nous avons analysé l’impact du nombre de prélèvement sur la fiabilité diagnostique des PBP. Trois sous-groupes ont été individualisé en fonction du nombre de prélèvements effectués lors de la PBP : un groupe regroupant les patients ayant eu une PBP de dix carottes biopsiques ou moins (52 patients), un groupe ayant eu une PBP de 11 à 17 carottes biopsiques (66 patients) et un groupe ayant eu une PBP comportant au moins 18 prélèvements (84 patients). Pour trois patients, le nombre exact de prélèvements biopsiques n’a pas pu être déterminé. Les données n’ont pas été incluses dans l’analyse. La concordance concernant le score de Gleason entre PBP et l’histologie définitive augmentait en fonction du nombre de prélèvement réalisés (47,3 %, 50 % et 67,7 % pour les trois groupes respectivement). La sensibilité et la spécificité des PBP dans le groupe des scores de Gleason inférieurs ou égaux à 7 n’étaient pas modifiées par le nombre de prélèvement alors que l’augmentation du nombre de biopsie a permis une amélioration de la sensibilité et de la spécificité des PBP en présence d’un score de Gleason supérieur à 7 (Tableau 3).


L’impact du nombre de prélèvements biopsiques sur la fiabilité de détection des cancers bilatéraux et multifocaux a aussi été étudié. Ainsi, la concordance, la sensibilité et la spécificité des biopsies de prostate pour déterminer le caractère bilatéral ou multifocal du cancer ont été améliorées par l’augmentation du nombre de prélèvements (Tableau 4).


Discussion


L’évaluation du score de Gleason et du volume tumoral sont des éléments décisifs de l’algorithme thérapeutique. Notre série a étudié simultanément ces deux éléments, contrairement à la plupart des travaux publiés qui les dissocient. Les discordances en termes de score de Gleason ont été largement étudiées dans la littérature mais l’analyse de ce seul paramètres nous est apparu insuffisante du faite de l’apparition de nouvelles options thérapeutiques comme les thérapies focales pour lesquelles la cartographie tumorale doit être évaluée plus précisément. Ainsi, les discordances histologiques observées entre PBP et pièces de prostatectomie radicale étaient importantes tant en termes de localisation tumorale que de différenciation tumorale. Concernant le score de Gleason, la concordance dans notre série était de seulement 55 % avec 38 % de sous-estimation de l’agressivité du cancer. Cette étude confirme le défaut de concordance des biopsies de prostate. En effet, des résultats similaires ont été précédemment décrits dans la littérature, en particulier par Kvale et al., qui ont mis en évidence sur une série plus large de 1116 patients une concordance de seulement 54 % avec 38 % de sous-estimation [2]. Notre série a aussi démontré un défaut de sensibilité des biopsies de prostate pour les tumeurs histologiquement agressives (score de Gleason supérieur à 7). Dans notre étude, l’absence de relecture par un seul anatomopathologiste expérimenté de la totalité des lames pouvait être un facteur (entre autres) expliquant les discordances de score de Gleason. Cependant, cette attitude est représentative de la pratique courante française. Par ailleurs, les taux de concordance obtenus dans notre étude sont comparables à ceux obtenus dans d’autres études avec relecture systématique par un seul anatomopathologiste [3, 4], minimisant ainsi l’impact de ce biais.


L’étude de la cartographie tumorale montre une sensibilité des biopsies de prostate variant de 45,6 % à 63 % selon le nombre de prélèvements réalisés. Schulte et al. ont rapporté dans une série de 281 patients que la valeur prédictive négative des biopsies était entre 24 % et 31 % (selon le côté biopsié) [5]. Ces résultats sont similaires à ceux retrouvés dans notre étude puisque la valeur prédictive négative dans notre série était de 33,6 %. Ainsi, une tumeur unilatérale sur les biopsies de prostate ne permet en aucun cas d’affirmer l’unilatéralité du cancer, alors que le caractère unilatéral ou bilatéral du cancer peut avoir des implications thérapeutiques et probablement pronostiques [6]. Ces discordances de localisations peuvent se justifier en partie par le fait que le repérage des biopsies soit réalisé par échographie en deux dimensions sur une prostate en trois dimensions. De nouvelles technologies de repérage échographique tri-dimensionnel tel que le système Koelis® permettent de mieux cibler les biopsies [7]. De tels outils sont cependant en cours d’évaluation et ne sont pas encore utilisé en pratique courante [8]. Il serait ainsi intéressant dans l’avenir d’étudier les concordances de localisation avec un tel outil et de les comparer avec les résultats de série utilisant l’échographie standard comme la nôtre. L’un des points faibles de notre étude est le nombre d’opérateurs ayant réalisé les PBP. En effet, l’expérience chirurgicale permet probablement une meilleure orientation des prélèvements et ainsi une concordance accrue même si cela n’est pas démontré dans la littérature. Il n’a pas été possible dans notre étude d’analyser la concordance inter-observateur. Dans notre série, 36 % des cancers de prostate étaient multifocaux avec parfois plus de dix foyers distincts, ce qui correspondaient aux données existant dans la littérature avec 33 % à 87 % de cancers multifocaux [9]. La sensibilité de détection des cancers multifocaux par les BPB était seulement de 37 % dans notre série.


Les résultats de notre étude comme l’ensemble des données de la littérature montrent les limites des informations fournies par les biopsies de prostate avec le risque de sous stadifier les cancers de prostate et de proposer des traitements non optimaux avec les risques d’évolution de la maladie qui en découlent. Récemment, une étude s’est intéressée aux cancers classés à faible risque selon D’Amico, par les biopsies de prostate [10]. Chez 40 % des patients, le score de Gleason définit par l’étude histologique de la pièce définitif était un Gleason 7 [11]. Les facteurs prédictifs de discordance retrouvés étaient le PSA préopératoire et le nombre de prélèvements biopsiques positifs.


La surveillance active est un concept récemment introduit dans le traitement du cancer de prostate [12]. Les critères d’inclusion comportent, notamment des critères histologiques obtenus par les biopsies de prostate dont la fiabilité est relativement faible. Ce manque de fiabilité des PBP peut être responsable de sous stadification de certains cancers et a été mis en cause dans certains résultats mitigés de la surveillance active [6, 13]. Dans notre série, 49 patients étaient éligibles à la surveillance active sur les critères obtenus par les PBP. Parmi ces patients, 65 % présentaient des tumeurs multifocales et 67 % des tumeurs bilatérales. Au final, seuls 12 patients (24 %) présentaient des critères histologiques de surveillance active sur la pièce histologique définitive après prostatectomie totale. Cependant, tous ces patients n’ont pas bénéficié d’un schéma à 18 PBP, qui est associé dans notre étude à une amélioration de la fiabilité des BPB. En effet, dans notre étude on constate que la multiplication des prélèvements biopsiques, en particulier avec de schéma à 18 prélèvements ou plus, a permis, d’une part, d’augmenter le taux de concordance histologique de 47,3 % à 67,7 %, et d’autre part, d’améliorer la sensibilité de 23 % à 46 % dans ce groupe des tumeurs indifférenciées. Ce schéma biopsique apparaît donc intéressant afin d’éliminer la présence de tumeurs histologiquement agressives. San Francisco et al. ont rapporté, dans une étude comportant 466 hommes, l’avantage des protocoles à plus de dix prélèvements avec une concordance passant ainsi de 63 % à 76 % [14]. Capitanio et al. ont mis en évidence plus récemment, avec un protocole biopsique standard à 12 prélèvements, un taux de 47,9 % de sous-estimation du score de Gleason dans un groupe de cancer de prostate de faible risque éligible en surveillance active. Ce taux est diminué à 23,5 % en cas de schéma à plus de 18 carottes biopsiques [15]. Les discordances concernant la différenciation tumorale et leur amélioration par l’augmentation du nombre de biopsies mise en évidence dans notre étude étaient ainsi concordant avec les résultats publiés dans littérature [12]. Cependant, il a été publié que 18 prélèvements biopsiques de 20mm ne permettaient d’étudier que 0,04 % d’une prostate non adénomateuse [3]. À l’inverse, des schémas biopsiques comportant plus de 18 PBP n’ont pas fait la preuve de leur efficacité dans l’amélioration de la concordance [15]. Concernant la cartographie tumorale, dans notre étude, la multiplication des prélèvements biopsiques a permis d’améliorer la sensibilité de l’examen, bien que ce résultat ne soit pas retrouvé par certaines équipes [14]. Dans le cadre de l’éligibilité des patients en surveillance active, ces résultats peuvent apparaître inquiétants du fait des limites de détection des tumeurs indifférenciées qui méritent d’être traitées d’emblée. Il semble ainsi logique de proposer d’emblée des protocoles de 18 prélèvements biopsiques avant l’orientation des patients vers la surveillance active. Cette opinion a déjà été développée par plusieurs auteurs [15, 16, 17], certains réalisant même une seconde série de biopsie de prostate avant inclusion. Cette stratégie a permis de réorienter 27 % des patients dont les critères histologiques justifiaient d’un traitement curateur immédiat [18]. Le nombre de PBP optimum reste cependant encore à l’heure actuelle, un sujet de controverse dans le monde urologique [19, 20]. Les discordances décrites dans notre étude expliquent la difficulté de sélection des critères d’inclusion en surveillance active et la nécessité d’études cliniques ultérieures [21].


Conclusion


Notre étude a objectivé des discordances globales entre les informations obtenues par les PBP et la pièce définitive, en termes de différenciation tumorale et en termes de cartographie tumorale (bilatéralité, multifocalité). La réalisation d’un nombre plus important de prélèvements biopsiques a permis de mieux caractériser l’agressivité et le volume tumoral en améliorant la fiabilité des biopsies prostatique. Cependant, des discordances importantes ont été mises en évidence même avec un schéma à 18 prélèvements biopsiques.


Déclaration d’intérêts


Les auteurs déclarent ne pas avoir de conflits d’intérêts en relation avec cet article.



 Niveau de preuve : 5.





Tableau 1 - Caractéristiques générales de la population étudiée.
Caractéristiques  Effectif n (%) 
Année opératoire    
1999–2000  13 (6,3) 
2001–2002  20 (9,7) 
2003–2004  42 (20,45) 
2005–2006  68 (33,2) 
2007–2008  62 (30,24) 
 
Âge (années)    
<60  60 (29) 
60 à 64  36 (17,5) 
65 à 69  55 (26,8) 
>70  54 (26,3) 
 
PSA prébiopsique (ng/mL)    
< 16 (7,8) 
4–10  129 (63) 
>10  60 (29,2) 
 
Stade clinique    
T1c  155 (76) 
T2  49 (24) 
T3  1 (0,5) 
 
Score de Gleason sur ponction prostatique    
2–4  3 (1,9) 
5–6  145 (71,2) 
38 (18,4) 
8–10  19 (9,26) 
 
Score de Gleason sur pièce définitive    
2–4  2 (0,97) 
5–6  84 (40,7) 
84 (40,7) 
8–10  35 (17) 
 
Nombre de carottes biopsiques    
<10  53 (25,3) 
10–18  90 (43,8) 
>18  60 (29,33) 
Indéterminé  2 (0,9) 





Tableau 2 - Sensibilité et spécificité des biopsies de prostates dans la détermination du score de Gleason définitif.
  Faux positifs (n Faux négatifs (n Vrais positifs (n Vrais négatifs (n Sensibilité (%)
Spécificité (%) 
Gleason< 68  80  49  94 
          41,8 
Gleason= 12  57  26  107  31,3 
          89,92 
Gleason> 22  13  162  37 
          97 





Tableau 3 - Impact du nombre de prélèvement biopsique sur la détermination du score de Gleason.
  Gleason<7 (%)  Gleason=7 (%)  Gleason>7 (%) 
PBP<10  Conco : 100  Conco : 60  Conco : 28 
  Sen : 100  Sen : 35  Sen : 23 
  Spé : 50  Spé : 87  Spé : 92 
 
PBP 11–17  Conco : 90  Conco : 71  Conco : 50 
  Sen : 92,8  Sen : 17  Sen : 44 
  Spé : 33  Spé : 91  Spé : 96 
 
PBP>17  Conco : 88  Conco : 81  Conco : 45 
  Sen : 88  Sen : 38,8  Sen : 45 
  Spé : 42,5  Spé : 93,4  Spé : 98 



Légende :
PBP : ponctions biopsies prostatiques ; Conco : concordance ; Sen : sensibilité ; Spé : spécificité.



Tableau 4 - Impact du nombre de biopsies prostatiques sur diagnostic de cancer bilatéral.
  Cancer bilatéral (%) 
BPB<10  Concordance : 44 
  Sensibilité : 43 
  Spécificité : 100 
 
PBP 11–17  Concordance : 64 
  Sensibilité : 56 
  Spécificité : 85 
 
PBP>17  Concordance : 70 
  Sensibilité : 63 
  Spécificité : 73 




Références



Schroder F.H., Hugosson J., Roobol M.J., Tammela T.L., Ciatto S., Nelen V., et al. Screening and prostate cancer mortality in a randomized European study N Engl J Med 2009 ;  360 : 1320-1328 [cross-ref]
Kvale R., Moller B., Wahlqvist R., Fossa S.D., Berner A., Busch C., et al. Concordance between Gleason scores of needle biopsies and radical prostatectomy specimens: a population-based study BJU Int 2009 ;  103 : 1647-1654 [cross-ref]
Montironi R., Mazzuccheli R., Scarpelli M., Lopez-Beltran A., Fellegara G., Algaba F. Gleason grading of prostate cancer in needle biopsies or radical prostatectomy specimens: contemporary approach, current clinical significance and sources of pathology discrepancies BJU Int 2005 ;  95 : 1146-1152 [cross-ref]
Park H.K., Choe G., Byun S.S., Lee H.W., Lee S.E., Lee E. Evaluation of concordance of Gleason score between prostatectomy and biopsies that show more than two different Gleason scores in positive cores Urology 2006 ;  67 : 110-114 [inter-ref]
Schulte R.T., Wood D.P., Daignault S., Shah R.B., Wei J.T. Utility of extended pattern prostate biopsies for tumor localization: pathologic correlations after radical prostatectomy Cancer 2008 ;  113 : 1559-1565 [cross-ref]
Krakowsky Y., Loblaw A., Klotz L. Prostate cancer death of men treated with initial active surveillance: clinical and biochemical characteristics J Urol 2009 ;  184 : 131-135
Ukimura O., Desai M.M., Palmer S., Valencerina S., Gross M., Abreu A.L., et al. 3-dimensional elastic registration system of prostate biopsy location by real-time 3-dimensional transrectal ultrasound guidance with magnetic resonance/transrectal ultrasound image fusion J Urol 2012 ;  187 : 1080-1086 [cross-ref]
Mozer P., Baumann M., Chevreau G., Moreau-Gaudry A., Bart S., Renard-Penna R., et al. Mapping of transrectal ultrasonographic prostate biopsies: quality control and learning curve assessment by image processing J Ultrasound Med 2009 ;  28 : 455-460
Meiers I., Waters D.J., Bostwick D.G. Preoperative prediction of multifocal prostate cancer and application of focal therapy: review 2007 Urology 2007 ;  70 : 3-8 [inter-ref]
D’Amico A.V., Whittington R., Malkowicz S.B., Schultz D., Blank K., Broderick G.A., et al. Biochemical outcome after radical prostatectomy, external beam radiation therapy, or interstitial radiation therapy for clinically localized prostate cancer JAMA 1998 ;  280 : 969-974
Hong S.K., Han B.K., Lee S.T., Kim S.S., Min K.E., Jeong S.J., et al. Prediction of Gleason score upgrading in low-risk prostate cancers diagnosed via multi (>or=12)-core prostate biopsy World J Urol 2009 ;  27 : 271-276 [cross-ref]
Warlick C., Trock B.J., Landis P., Epstein J.I., Carter H.B. Delayed versus immediate surgical intervention and prostate cancer outcome J Natl Cancer Inst 2006 ;  98 : 355-357 [cross-ref]
Klotz L., Zhang L., Lam A., Nam R., Mamedov A., Loblaw A. Clinical results of long-term follow-up of a large, active surveillance cohort with localized prostate cancer J Clin Oncol 2009 ;  28 : 126-131
San Francisco I.F., DeWolf W.C., Rosen S., Upton M., Olumi A.F. Extended prostate needle biopsy improves concordance of Gleason grading between prostate needle biopsy and radical prostatectomy J Urol 2003 ;  169 : 136-140 [cross-ref]
Capitanio U., Karakiewicz P.I., Valiquette L., Perrotte P., Jeldres C., Briganti A., et al. Biopsy core number represents one of foremost predictors of clinically significant gleason sum upgrading in patients with low-risk prostate cancer Urology 2009 ;  73 : 1087-1091 [inter-ref]
Rodriguez-Covarrubias F., Gonzalez-Ramirez A., Aguilar-Davidov B., Castillejos-Molina R., Sotomayor M., Feria-Bernal G. Extended sampling at first biopsy improves cancer detection rate: results of a prospective, randomized trial comparing 12 versus 18-core prostate biopsy J Urol 2011 ;  185 : 2132-2136 [cross-ref]
Ploussard G., Xylinas E., Salomon L., Allory Y., Vordos D., Hoznek A., et al. The role of biopsy core number in selecting prostate cancer patients for active surveillance Eur Urol 2009 ;  56 : 891-898 [cross-ref]
Berglund R.K., Masterson T.A., Vora K.C., Eggener S.E., Eastham J.A., Guillonneau B.D. Pathological upgrading and up staging with immediate repeat biopsy in patients eligible for active surveillance J Urol 2008 ;  180 : 1964-1967[discussion 1967–8].
 [cross-ref]
Thickman D., Speers W.C., Philpott P.J., Shapiro H. Effect of the number of core biopsies of the prostate on predicting Gleason score of prostate cancer J Urol 1996 ;  156 : 110-113 [cross-ref]
Kao J., Upton M., Zhang P., Rosen S. Individual prostate biopsy core embedding facilitates maximal tissue representation J Urol 2002 ;  168 : 496-499 [cross-ref]
Staerman F., Peyromaure M., Irani J., Gaschignard N., Mottet N., Soulie M., et al. Active surveillance for localized prostate cancer Prog Urol 2011 ;  21 : 448-454 [inter-ref]






© 2012 
Publié par Elsevier Masson SAS.